Arsenal

Ashley Cole trưởng thành từ trung tâm đào tạo trẻ của câu lạc bộ Arsenal. Anh chơi trận đầu tiên cho đội hình chính của Arsenal trong trận đấu với Middlesbrough ngày 30 tháng 11 năm 1999 khi 18 tuổi. Tuy nhiên đó là trận duy nhất anh được chơi cho đội hình chính của Arsenal ở mùa giải năm đó. Cuối mùa giải 1999-2000, anh được câu lạc bộ Crystal Palace mượn về và thi đấu 14 trận, ghi được 1 bàn thắng cho câu lạc bộ này tại giải Ngoại hạng Anh. Mùa giải năm sau, do hậu vệ trái của Arsenal khi đó là cầu thủ người Brasil Sylvinho bị chấn thương nên anh được chọn vào đội hình chính thay thế. Anh trở thành lựa chọn số một cho vị trí này kể cả khi Sylvinho bình phục chấn thương. Từ đó anh là một trong những thành phần không thể thiếu của câu lạc bộ Arsenal giành những danh hiệu quan trọng.

Năm 2005 anh bị cáo buộc đã có những tiếp xúc không thích hợp với câu lạc bộ Chelsea nhằm chuyển nhượng mà không thông báo với Arsenal. Trong vụ việc này, cùng bị phạt tiền với anh còn có huấn luyện viên của Chelsea lúc đó là José Mourinho và giám đốc điều hành của Chelsea là Peter Kenyon. Mặc dù tuyên bố muốn rời khỏi Arsenal, sau vụ việc này anh vẫn ký hợp đồng gia hạn thêm một năm với Arsenal.

Chelsea

Ashley Cole chuyển tới thi đấu cho Chelsea ngay mùa sau đó theo một bản hợp đồng trị giá 23 triệu bảmg. Việc chuyển nhượng này được hoàn tất chỉ vài giờ trước thời điểm đóng cửa thị trường chuyển nhượng cầu thủ của các câu lạc bộ châu Âu. Ở Chelsea, anh mặc chiếc áo số 3, có trận đấu đầu tiên khi vào sân thay cho Wayne Bridge vào ngày 9 tháng 7.

Tháng 5 năm 2014, hợp đồng của anh và Chelsea hết hạn và anh không được gia hạn thêm, anh đã rời khỏi Chelsea với tư cách một cầu thủ tự do.

Roma

Ngày 7 tháng 7 năm 2014, Cole ký hợp đồng 2 năm với A.S. Roma.[3][4][5]

LA Galaxy

Cole ký hợp đồng với LA Galaxy thuộc giải Major League Soccer vào ngày 27 tháng 1 năm 2016.[6]

Derby County

Ngày 21 tháng 1 năm 2019, Cole gia nhập đội đang chơi tại giải Championship lúc đó là Derby County, tái hợp với huấn luyện viên Frank Lampard, người từng là đồng đội cũ tại Chelsea và đội tuyển Anh.[7] Hợp đồng có thời hạn đến hết mùa giải 2018–19.[8][9] Ngày 18 tháng 8 năm 2019, Cole chính thức thông báo giải nghệ.[10]